Tomando o Myc: evolução da simbiose legume-rizóbio

A família das plantas leguminosas pode formar uma simbiose com bactérias fixadoras de nitrogênio conhecidas como rizóbios. Em troca de um suprimento de compostos nitrogenados, a planta fornece açúcares e aloja os rizóbios em órgãos especiais chamados nódulos (ver figura). O desenvolvimento dos nódulos e a infecção de rizóbios neles são rigidamente regulados pela planta. Muitos genes são necessários para o estabelecimento de uma simbiose bem-sucedida, então como ela evoluiu?

Figura 1: Raiz de Medicago truncatula com nódulos infectados com rizóbios fixadores de nitrogênio. Crédito da imagem: Ninjatacoshell/Wikpedia

A resposta simples é que muitos dos genes foram cooptados de suas funções existentes em simbiose com fungos micorrízicos. A simbiose micorrízica é antiga, aparecendo por volta de 450 milhões de anos atrás, quando as plantas começaram a colonizar a terra. Hoje, cerca de 90% das plantas terrestres, incluindo as leguminosas, podem formar associações micorrízicas, com a planta recebendo nutrientes, incluindo fosfatos e compostos de nitrogênio (e outros benefícios) em troca do fornecimento de açúcares (1). A simbiose com rizóbios é bem mais recente (cerca de 60 MYA) e é quase exclusiva das leguminosas.

Ambas as simbioses compartilham uma via de sinalização inicial, chamada de via de simbiose comum (ou Sym). No centro desta via estão oscilações de cálcio ou “spiking” gerado e decodificado por um conjunto de genes compartilhados (destacados em amarelo na figura abaixo).

Diagrama da via Sym comum — Figura 2: Via Sym comum. Os sinais dos micróbios (fator Nod ou fator Myc) são detectados por receptores vegetais (RKs) na membrana plasmática e ativam o aumento de cálcio no núcleo. As oscilações são decodificadas por CCaMK (Cálcio e Calmodulina dependente de Quinase). A jusante, os sinais divergem usando diferentes conjuntos de fatores de transcrição GRAS para ativar a expressão gênica necessária para a simbiose rizobial ou micorrízica.

A jusante do aumento de cálcio, os sinais de rizóbios e micorrizas se dividem, levando a diferentes mudanças na expressão gênica necessárias para cada simbiose. Ambas as simbioses requerem membros da família do fator de transcrição GRAS e parece que enquanto alguns membros são utilizados em ambas as simbioses, outros membros são específicos para um ou outro.

As semelhanças não se restringem ao interior da planta. Ambas as simbioses começam com uma troca de sinais entre a planta e o micróbio. Os sinais produzidos pelos fungos micorrízicos (fatores Myc) e pelos rizóbios (fatores Nod) são realmente muito semelhantes, sendo quitina cadeias com várias modificações lipídicas conhecidas como Lipochitooligossacarídeos (LCOs). A quitina é o principal constituinte das paredes celulares dos fungos, mas as bactérias geralmente não produzem quitina, portanto, como os rizóbios desenvolveram essa capacidade não está claro. É possível que os rizóbios tenham adquirido os genes necessários para a síntese de LCO de fungos por transferência horizontal de genes. Alternativamente, a produção do fator Nod pode ter evoluído separadamente, alterando as vias metabólicas bacterianas existentes.peptidoglicano, o principal componente das paredes celulares bacterianas é estruturalmente semelhante à quitina).

Os receptores que percebem os fatores Nod pertencem à família das quinases semelhantes aos receptores LysM. Outros membros desta família incluem um receptor de quitina (CERK1) envolvido na defesa contra patógenos fúngicos. Os receptores do fator Myc ainda são desconhecidos, mas parece provável que também pertençam a esta família.

Assim, os rizóbios tornaram-se capazes de imitar fungos micorrízicos produzindo LCOs e a planta modificou as vias de sinalização existentes. Acredita-se também que a infecção por rizóbios guiada por plantas na raiz tenha sido adaptada da infecção por fungos micorrízicos. Isso abre a possibilidade de modificar geneticamente plantas não leguminosas para formar a simbiose fixadora de nitrogênio com rizóbios. Os principais cereais (arroz, milho e trigo) podem formar simbioses micorrízicas, portanto, em teoria, apenas os genes das leguminosas que modificam as vias de sinalização existentes para mediar a infecção por rizóbios mais aqueles necessários para o desenvolvimento do nódulo precisariam ser introduzidos. O projeto ENSA, uma colaboração entre vários laboratórios na Europa e nos EUA está tentando projetar cereais para ser capaz de perceber fatores Nod rizóbios e responder com algumas mudanças básicas na expressão gênica. Os cereais fixadores de nitrogênio ainda estão longe, mas é um começo.