marchantia, ou hepática, mães e pais são haplóide, carregando apenas uma cópia de seu cromossomo. Quando eles se fundem, eles geram um diplóide embrião com duas cópias do genoma, mas as coisas podem dar errado quando os genomas entram em conflito, causando a morte da prole. Uma equipe de pesquisa liderada pelo Prof. Berger no Instituto Gregor Mendel de Biologia Molecular de Plantas (Viena, ÁUSTRIA) descobriu que mães e pais não dão uma contribuição igual para seus filhos, pelo menos em marchantia. Sua pesquisa, publicada na revista científica eLife, mostra uma maneira sofisticada de regular os genes que pode estar acontecendo há quase meio bilhão de anos.

O artigo de Sean Akira Montgomery e colegas descreve um novo mecanismo de impressão genômica, denominado “repressão cromossômica paterna”, que controla epigeneticamente a expressão de genes herdados da mãe e do pai em embriões diplóides em Marchantia polimorfo.

à medida que o marchantia os embriões são diplóides, eles têm genes tanto da mãe quanto do pai. No entanto, quando os autores analisaram os transcriptomas (o conjunto de moléculas de RNA expressas a partir dos genes de um indivíduo) treze dias após a fertilização, encontraram expressão quase exclusiva de genes de origem materna.

Por outro lado, os genes paternos são suprimidos por meio de um mecanismo de impressão genômica que depende da deposição de marcas repressivas (H3K27me3) que ocorre logo após a fertilização. Essas marcas moleculares deixam os genes do pai no embrião, mas os desativam, deixando-os silenciosos. A planta faz isso surpreendentemente rápido para manter o embrião seguro.

“Descobrimos que Marchantia inativa completamente os cromossomos paternos no embrião, mesmo antes da fusão dos genomas paterno e materno. Dessa forma, Marchantia mantém uma haploidia funcional mesmo durante o curto estágio em que se torna diplóide”, disse Sean Montgomery, o primeiro autor do artigo, em um comunicado de imprensa.

As descobertas podem ajudar a entender como as plantas terrestres de hoje se originaram 470-450 milhões de anos atrás de algas verdes que iniciaram a colonização terrestre adaptando-se à seca e à radiação ultravioleta.

Os cientistas estão usando a hepática Marchantia polimorfo to entender a evolução das plantas terrestres, já que esta planta divergiu de outras plantas logo após o surgimento do ancestral aquático. Essa divergência torna útil como organismo modelo dissecar os mecanismos que controlam a formação do corpo da planta, bem como a alternância de gerações ao longo do ciclo de vida da planta.

Durante a evolução das plantas terrestres, o processo de vida passou de um ciclo de vida haploide de algas verdes que possuem apenas uma cópia de seu genoma para um ciclo de vida diploide de plantas vasculares que possuem duas cópias. Curiosamente, a planta avascular marchantia tem uma geração haploide dominante (um esporo unicelular que se desenvolve em um corpo multicelular) e uma geração diploide (um embrião formado após a fertilização de óvulos e espermatozóides), conforme descrito na Figura 1. No entanto, os mecanismos que controlam a dosagem gênica (de origem materna e paterna) durante da Marchantia tempo de vida ainda são indefinidos.

Fig.1 Ciclo de vida de Marchantia polymorpha (adaptado de Flores-Sandoval et al., 2018). As divisões celulares de um esporo unicelular germinado dão origem ao talo, o principal corpo da planta que produz gemas para reprodução assexuada. Os talos femininos e masculinos maduros produzem óvulos e espermatozóides para a reprodução sexual. Um embrião diplóide se desenvolve após a fertilização e os esporos haploides se formam a partir de divisões meióticas.

O grupo de pesquisa descobriu que o silenciamento do genoma paterno é mantido durante a geração diploide, mas as modificações repressivas da cromatina são revertidas na geração haploide seguinte.

Para visualizar marcas repressivas em núcleos de marchantia células em diferentes estágios de desenvolvimento, os autores empregaram técnicas de imunofluorescência (FIG. 2). Eles descobriram que embriões diploides apresentavam grandes regiões heterocromáticas durante a interfase e revestimento denso de cromossomos durante a fase mitótica. Em contraste, as células vegetativas haplóides mostraram apenas padrões irregulares de H3K27me3.

Figura 2. Análise das marcas repressivas durante o desenvolvimento embrionário e vegetativo (adaptado da Fig.3, Montgomery et al., 2022). Marcas repressivas (H3K27me3) detectadas por imunofluorescência em núcleos de células embrionárias e vegetativas tipo selvagem durante a interfase (A) e mitose (B). 

Para entender o significado biológico da repressão cromossômica paterna, a equipe gerou mutantes que estavam prejudicados nesse mecanismo. Embora a expressão dos alelos de origem paterna tenha sido restabelecida, os embriões mutantes apresentaram graves defeitos de crescimento e uma taxa de mortalidade muito alta na maturidade. Além disso, os poucos embriões que sobreviveram não conseguiram produzir esporos viáveis, sugerindo fortemente que silenciar o genoma paterno na geração diploide é fundamental para garantir a propagação da espécie (através da reprodução assexuada e sexual).

Curiosamente, o desenvolvimento adequado dos embriões é determinado por genes herdados da mãe e do pai em vários organismos eucarióticos, mas apenas por genes maternos em marchantia.

“O desenvolvimento do embrião depende apenas da expressão dos genes maternos. De certa forma, os genes maternos têm controle total. A interrupção desse processo leva à expressão dos genes paternos e à morte do embrião”, explica Frédéric Berger, autor sênior do artigo e líder do grupo de pesquisa que investiga a arquitetura e função da cromatina nas plantas.

O imprinting genômico já foi descrito em mamíferos e plantas com flores com uma geração diplóide dominante. Ainda assim, é a primeira vez que esse mecanismo regulatório é relatado em um organismo eucariótico como como M. polymorpha que alterna uma geração haploide dominante com uma geração embrionária diploide curta.

Este estudo abre a possibilidade de que diferentes organismos eucarióticos possam adotar diferentes estratégias para regular a dosagem de genes para garantir a estabilidade do genoma e a reprodução bem-sucedida das espécies.

ARTIGO ORIGINAL

Montgomery, SA, Hisanaga, T., Wang, N., Axelsson, E., Akimcheva, S., Sramek, M., Liu, C. e Berger, F. (2022) “A repressão mediada por Polycomb dos cromossomos paternos mantém dosagem haploide em embriões diploides de Marchantia”, eLife 11. https://doi.org/10.7554/eLife.79258