As Montanhas Brancas no leste da Califórnia abrigam algumas das árvores vivas mais antigas do mundo. De acordo com dados de anéis de árvores, uma Grande Bacia pinheiro bristlecone conhecido como Matusalém remonta a quase 5,000 anos, e quando esta pequena muda de pinheiro emergiu do solo, os mamutes ainda vagavam pela Terra, o marco histórico Stonehenge estava em construção pesada, e o papel de carta tinha acabado de ser inventado no Egito Antigo. Matusalém resistiu a tempestades, suportou flutuações de temperatura e sobreviveu a períodos de seca durante sua longa vida, e como diz o ditado, com a idade vem a sabedoria. Esta "sabedoria" acumulada é armazenada em um nível celular na forma de modificações epigenéticas induzidas pela exposição ao estresse ambiental. Como organismos sésseis e de vida longa, as árvores desenvolveram mecanismos sofisticados de adaptação a condições ambientais em constante mudança, e a memória epigenética pode permitir que elas respondam a eventos de estresse recorrentes mais rapidamente. Como algumas variações epigenéticas são hereditárias, elas podem até mesmo passar esse "conhecimento" para as gerações seguintes, o que aumenta a esperança de que os mecanismos epigenéticos possam ajudar as árvores a se adaptarem às mudanças climáticas de forma mais eficiente do que a adaptação genética permitiria. Estudos correlacionais indicam um papel da epigenética na plasticidade fenotípica, mas evidências que vinculem inequivocamente a distribuição de marcas epigenéticas à expressão genética e aos fenótipos são raras.
Uma modificação epigenética comum é a metilação do DNA de resíduos de citosina que pode ocorrer em diferentes contextos: CG, CHG e CHH, onde H é A, T ou C. Os contextos de metilação do DNA não CG são típicos para plantas, mas muito raros em outros organismos. A análise da metilação do DNA foi conduzida principalmente na espécie modelo Arabidopsis e apenas alguns estudos abordaram esse processo em espécies de árvores de vida longa. A equipe liderada por Peña-Ponton agora forneceu percepção sem precedentes sobre variações de metilação de DNA em árvores em resposta a estressores ambientais. Os autores analisaram choupos da Lombardia propagados clonalmente de vários países europeus expostos a diferentes condições de estresse abiótico e biótico por 20 dias sob condições experimentais e então analisaram seus perfis de metilação de DNA. Os choupos da Lombardia são derivados de uma única linhagem clonal que provavelmente se originou no século XVII na Itália e agora é cultivada em todo o mundo. Como é uma planta propagada clonalmente, os autores foram capazes de minimizar o efeito da variação genética e maximizar o efeito das diferenças epigenéticas na plasticidade fenotípica.

Os autores mostraram que as mudanças de metilação em todo o genoma, especialmente nos contextos CG e CHG, poderiam ser explicadas pela origem das árvores em vez do estresse de curto prazo induzido experimentalmente, e essas mudanças refletem, portanto, como o histórico de crescimento das árvores moldou sua paisagem de metilação de DNA. Essas regiões diferencialmente metiladas também mostraram ser agnósticas ao estresse na maior parte e responder a múltiplos estressores, o que está relacionado ao fato de que diferentes estresses compartilham componentes gerais de resposta em um nível fisiológico. No entanto, a resposta de metilação do DNA também mostrou certa especificidade, com o tratamento da seca tendo o efeito epigenético específico ao estresse mais forte e induzindo hipermetilação no contexto CHH, principalmente em regiões de flanqueamento de genes, particularmente nos chamados elementos transponíveis ou transposons. Os transposons são elementos genéticos que podem criar cópias de si mesmos e se mover entre regiões genômicas, o que lhes deu o apelido de “genes saltadores”. O estresse ambiental pode ativar a atividade do transposon, e certas famílias de transposons inserem preferencialmente genes próximos aos responsivos ao estresse. A metilação do DNA dentro dessas regiões pode silenciar sua mobilização e manter seus efeitos disruptivos no genoma sob controle. Os resultados de Peña-Ponton e colegas revelam a hipermetilação de superfamílias inteiras de transposons em resposta ao estresse, especialmente à seca, e com base em dados de enriquecimento de ontologia genética, os autores especulam que esse silenciamento de transposons mediado por metilação pode ter efeitos regulatórios em genes próximos responsivos à seca.
Estamos apenas no começo da compreensão das consequências funcionais da metilação do DNA em resposta às mudanças ambientais, mas uma visão mais profunda é urgentemente necessária se a “sabedoria” epigenética mantida por árvores como Matusalém pode de fato ser útil para a adaptação às mudanças climáticas. Estudos em larga escala como o apresentado por Peña-Ponton et al., no entanto, são infelizmente raros. Os autores usaram sequenciamento de bissulfito de genoma completo, que é considerado o padrão ouro para o perfil de metiloma, pois fornece dados de alta resolução, mas também vem com certas desvantagens, como altos custos de sequenciamento e saída de grandes quantidades de dados que exigem grandes capacidades de computação e armazenamento. Em outro estudo do JXB, Isabelle Lesur e colegas oferecem uma abordagem alternativa para resolver estas deficiências. Os autores desenvolveram e validaram uma técnica que identifica e foca em regiões de metilação de DNA altamente variável, o que pode ser mais adequado para estudos epigenéticos em escala populacional tanto em plantas quanto em animais. Leitores interessados podem encontrar o fluxo de trabalho detalhado e os dados correspondentes em seu recente artigo Technical Innovation no Journal of Experimental Botany.
LEIA O ARTIGO COMPLETO:
Peña-Ponton, C., Diez-Rodriguez, B., Perez-Bello, P., Becker, C., McIntyre, LM, van der Putten, WH, De Paoli, E., Heer, K., Opgenoorth, L. e Verhoeven, KJ, 2024. A análise de metiloma de alta resolução revela pontos críticos genômicos sensíveis ao estresse e superfamílias de TE sensíveis à seca no choupo clonal da Lombardia. Revista de Botânica Experimental, https://doi.org/10.1093/jxb/erae262.
Mareike Jezek
Dr. Jezek é editor assistente do Journal of Experimental Botany, um dos periódicos oficiais do Sociedade de Biologia Experimental.
Imagem em destaque por Alun Salt
